英文题目：Long-term soil warming decreases soil microbial necromass carbon by adversely affecting its production and decomposition
中文题目：长期土壤增温通过抑制产生与促进分解降低土壤微生物残体碳含量
期刊名称：Global change biology
影响因子：12
作者单位：奥地利维也纳大学
DOI：https://doi.org/10.1111/gcb.17379
微生物残体碳（MNC）是陆地生态系统土壤有机碳（SOC）的重要组成部分。然而，我们对这一巨大碳库在长期增温背景下的去向仍不明确。本研究发现，在温带森林进行14年土壤增温（+4℃）后，0–10cm土层微生物残体碳减少11%，10–20cm土层减少33%。增温通过降低微生物量碳与微生物碳利用效率，导致微生物残体碳含量下降。这一减少主要由增温引发的土壤有效磷限制所致，而磷限制进一步抑制了微生物量碳（MBC）的生成。与此同时，增温提升了土壤胞外酶活性（尤其是N-乙酰氨基葡萄糖苷酶与亮氨酸氨基肽酶），加速了微生物残体碳的分解。综上，气候增温下微生物残体碳的生成与分解过程解耦，是导致其损失的核心机制，这一过程可能广泛影响温带森林生态系统的土壤有机碳储量。
本研究以奥地利温带森林14年原位增温（+4℃）试验为平台，首次系统揭示长期气候变暖对土壤MNC的调控机制，填补了森林生态系统长期增温下MNC动态的研究空白。研究发现，长期增温显著降低土壤MNC含量，0–10cm土层降幅11%，10–20cm土层降幅达33%，真菌与细菌残体碳均呈下降趋势，且深层土壤受影响更显著。同时，MNC对SOC的贡献比例下降，10–20cm土层降幅达14%，表明变暖削弱微生物残体对土壤碳库的稳定作用。
其核心驱动机制为MNC生成与分解的解耦：一方面，增温引发土壤有效磷限制，磷库因植物吸收增强、胶体态磷淋溶流失而缩减，直接抑制微生物量合成与碳利用效率（CUE），导致MNC生成量下降；另一方面，增温显著提升N-乙酰氨基葡萄糖苷酶（NAG）、亮氨酸氨基肽酶（LAP）等胞外酶活性，加速微生物残体的分解矿化。
统计分析显示，土壤磷有效性、微生物生理性状与胞外酶活性共同解释45%的MNC变异，其中胞外酶活性贡献48.9%、土壤磷贡献34.6%，是最关键驱动因子。此外，增温使微生物从碳限制转为碳–磷共限制，促使微生物优先分解高养分的微生物残体获取氮磷，进一步加速MNC损耗。
该研究证实，长期变暖通过“磷限制减少MBC生成+酶促加速MBC分解”的双重途径，降低温带森林土壤MNC积累，削弱土壤固碳潜力。研究结果为预测气候变暖下陆地生态系统土壤碳循环变化、制定森林碳汇管理策略提供了重要机制依据。
实验采用配对样地设计。12个2m×2m样地分为6个区组（配对），分别于2004年（3个区组）与2007年（3个区组）建立。每个区组设置两种处理：常温（对照）与增温4℃。增温与对照样地均在3cm土层埋设加热电缆（对照不加热，以控制电缆埋设干扰），电缆间距7.5cm。无雪期（4–12月）增温样地土壤温度恒定高于对照4℃。土壤温度每30分钟记录一次，监测深度为地表下5cm与15cm。2019年5月、8月、10月，采集对照与增温样地土壤样品。每个样地用2.5cm直径土钻，在0–10cm与10–20cm土层随机采集7个土芯，同一样地同一土层样品混合后过2mm筛。
线性混合效应模型显示，长期土壤增温对细菌残体碳（BNC）、真菌残体碳（FNC）和MNC均有显著的负效应，但对FNC/BNC比值无显著影响（图1；表1）。季节和土壤深度对BNC、FNC、MNC以及FNC/BNC比值均有显著影响，但土壤深度对BNC没有显著影响。有趣的是，所有测定的残体物参数均未表现出增温与季节之间的显著交互作用，这表明所观察到的增温效应在不同采样时期是一致的。然而，FNC和MNC均表现出增温与土壤深度之间的显著交互作用，表明增温对FNC和MNC的影响取决于土壤深度（表1）。成对比较显示，与0–10cm深度相比，增温在10–20cm深度对FNC和MNC的影响更为明显（图1）。在增温样地中，与对照样地相比，0–10cm土壤深度处MNC含量下降了11%（边缘显著，t=1.75，p=0.09），BNC含量下降了32%（t=3.53，p=0.002）（图1a，c）。相反，在10–20cm土壤深度，BNC、FNC和MNC的含量分别下降了30%、36%和33%（图1e–g）。在0–10cm深度，对照样地的FNC/BNC比值为1.79，增温处理为2.22（图1d）。相比之下，在10–20cm深度，对照样地和增温样地的比值非常接近，分别为1.67和1.53（图1h）。
总体而言，在0–10cm深度，增温样地中BNC对SOC的贡献（BNC/SOC）显著低于对照样地（t=3.11，p=0.006，图2a）。相反，在0–10cm深度，土壤增温未影响FNC/SOC和MNC/SOC。在10–20cm深度，由于土壤增温，MNC对SOC的贡献下降了14%（t=1.98，p=0.04，图2b），但未观察到增温对FNC/SOC和BNC/SOC的影响（图2b）。
图1.对照样地和增温样地在0–10cm和10–20cm土壤深度下的微生物残体碳（MNC，c，g）、真菌残体碳（FNC，b，f）、细菌残体碳（BNC，a，e）含量以及FNC与BNC的比值（d，h）。均值表示5月、8月和10月对应数据的平均值。箱线图中的线表示中位值，箱体边缘表示第25和第75百分位数（n=6）。须线向上和向下延伸至四分位距的1.5倍。箱线图上方的星号表示对照样地与增温样地之间存在显著差异（p<0.05）。
图2.在0–10cm（a）和10–20cm（b）土壤深度下，对照样地和增温样地中微生物残体碳（MNC）、真菌残体碳（FNC）和BNC对SOC的贡献。箱线图中的线表示中位值，箱体边缘表示第25和第75百分位数（n=6）。须线向上和向下延伸至四分位距的1.5倍。小提琴图表示核密度图，展示了数值数据的分布。箱线图上方的星号表示对照样地与增温样地之间存在显著差异（p<0.05）。
表1.增温、土壤深度和季节对微生物（真菌和细菌）残体碳及其组分、真菌与细菌残体物比值影响的三因素方差分析结果
本研究使用了两种统计方法（多元回归模型和偏线性回归分析）来确定MNC及其两个组分（FNC和BNC）的最重要预测因子。我们测试的参数包括：微生物性状（MBC、CUE和微生物周转时间）、土壤磷库（总无机磷、总有机磷、Olsen有机磷和Olsen无机磷）、土壤氮库（铵态氮、硝态氮和溶解性有机氮）以及土壤胞外酶活性（EEA）。
线性回归分析表明，MNC、BNC和FNC与SOC、土壤pH、MBC、微生物周转时间和总无机磷呈正相关，而与土壤NAG、LAP和酸性磷酸酶（AP）活性呈负相关（图3）。多元回归模型和模型平均进一步证实，MNC受MBC、微生物周转时间和总无机磷的正向调控，受LAP和NAG活性的负向调控（图4）。有趣的是，MNC与CUE的关系在我们的回归分析中表现出不一致性（图3d和图4）：线性回归显示无显著相关性，而多元回归模型则显示出正相关但较弱的关系。
我们还使用结构方程模型（SEM）统计检验了增温通过微生物功能性状对MNC产生的直接和间接影响，但所有测试的SEM模型均未能有效运行，因为所使用的模型结构不符合常用的SEM检验参数值（例如χ²检验、标准化均方根残差）。然而，我们发现CUE、微生物周转时间和MBC之间存在显著的正相关。微生物CUE与总有机磷呈正相关，而微生物周转时间与总无机磷和总有机磷呈正相关。因此，增温对MNC的部分负面效应可能是间接的，通过土壤磷限制对MBC和CUE产生负面影响，进而影响MNC。
图3.偏残差图，展示了土壤SOC（a），pH（c），微生物性状（MBC，CUE和周转时间，b，d，e）、土壤磷（TIP和Olsen Po，f，g）以及胞外酶活性（NAG和LAP，h，i）对微生物残体碳（MNC）变异的解释作用。偏残差图允许在校正季节、深度及其交互作用的影响后，评估增温对全模型的影响。彩色区域表示95%置信区间。所有变量均经过对数转换。CUE：微生物碳利用效率；LAP：亮氨酸氨基肽酶；MBC：微生物量碳；NAG：N-乙酰葡糖胺糖苷酶；Olsen Po：Olsen有机磷；SOC：土壤有机碳；TIP：总无机磷。图4.MNC多个预测因子的相对效应。图中展示了模型预测因子的平均参数估计值（标准化回归系数）及其对应的标准误（n=72，彩色线条）和95%置信区间（灰色线条），同时给出了每个预测因子的相对重要性（以解释方差的百分比表示）。该图表示基于AICc选择的最佳模型。预测因子及其交互作用的相对效应计算为预测因子的参数估计值与所有参数估计值总和之比，并以百分比表示。土壤氮包括NH4+、NO3-和DON；土壤磷包括TIP、TOP、OlsenP和Olsen Pi；微生物性状包括MBC、CUE和周转时间；EEA包括AP、BG和LAP。*p<0.05；**p<0.01；***p<0.001。AP：酸性磷酸酶；BG：β-葡萄糖苷酶；CUE：微生物碳利用效率；DON：溶解性有机氮；LAP：亮氨酸氨基肽酶；MBC：微生物量碳；Olsen Po：Olsen有机磷；Olsen Pi：Olsen无机磷；TIP：总无机磷；TOP：总有机磷。研究结果表明，温带森林土壤增温4℃持续14年显著降低了MNC含量及其对SOC的贡献，这与微生物性状、土壤磷有效性和土壤胞外酶活性EEA的变化有关。具体而言，长期土壤增温导致MNC减少的主要原因是其生成减少而分解增加，这一过程由以下因素驱动：土壤有效磷降低限制了MBC和CUE的合成，同时土壤EEA增强表明MNC分解加速。这表明MNC的生成与分解发生了解耦，这可能是气候变暖条件下温带森林土壤中MNC积累减少的潜在机制。总体而言，这是首次在气候变暖背景下建立微生物生理、土壤养分有效性、土壤酶活性与MNC动态之间因果关联的证据。Liu, X., Tian, Y., Heinzle, J., Salas, E., Kwatcho-Kengdo, S., Borken, W., Schindlbacher, A., & Wanek, W. (2024). Long-term soil warming decreases soil microbial necromass carbon by adversely affecting its production and decomposition. Global Change Biology, 30, e17379. https://doi.org/10.1111/gcb.17379